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gli Uccelli hanno un ricco repertorio vocale che usano per comunicare con i loro coetanei, ma comportamentale ecologista Mylene Mariette è più interessato alle chiamate che fanno quando sono apparentemente da solo.
Mentre lavorava come ricercatrice presso la Deakin University in Australia, Mariette aveva piantato dei microfoni nei nidi di fringuelli zebra in cattività (Taeniopygia guttata) per studiare come le coppie maschio-femmina coordinano i loro sforzi genitoriali. Un giorno in 2014, ha notato che “a volte un genitore produrrebbe una chiamata molto diversa quando stava incubando da solo”, ricorda Mariette, che l’ha portata a chiedersi “se stesse comunicando con gli embrioni, perché erano l’unico pubblico lì.”
Sappiamo molto su cosa succede prima che le uova vengano deposte e quando si schiudono, ma nel mezzo, in realtà non si sa molto.
—Fabien Aubret, National Centre for Scientific Research
Il grido che ha sentito—una forma di ansimante vocale-è quello che i fringuelli producono quando le temperature aumentano, e mentre ulteriori osservazioni hanno mostrato che a volte producono questo richiamo di calore da soli o intorno ad altri adulti, è più spesso fatto in presenza di uova, specialmente quelle quasi pronte a schiudersi. E i pulcini in via di sviluppo rispondono: gli esperimenti di riproduzione hanno rivelato che i pulcini che hanno sentito la chiamata prima della schiusa sono cresciuti più lentamente, forse per ridurre lo stress ossidativo causato dalle alte temperature o per massimizzare la dissipazione del calore dai loro corpi più piccoli. Inoltre, gli uccelli esposti al richiamo di calore cercavano nidi più caldi da adulti, producevano più piccoli durante la loro prima stagione riproduttiva ed erano più inclini a provare nuovi alimenti rispetto ai controlli che non sentivano il richiamo di calore come embrioni ma erano altrimenti allevati nelle stesse condizioni calde. I fringuelli maschi in particolare impararono un repertorio di richiami più vario, che aumentò il loro successo riproduttivo.
Mariette non è sicuro se l’aviaria genitori erano di effettuare la chiamata intenzionalmente per comunicare con i loro figli o se i pulcini sono stati intercettazioni, e ha fatto notare che è comune per un comportamento esistente, come vocal ansimando (che dissipa il calore), per essere cooptato per un altro scopo della comunicazione. Indipendentemente da come si è evoluto, lo scambio di informazioni probabilmente avvantaggia tutti, dice. Pulcini che sono stati esposti a chiamate di calore come embrioni pregarono meno, anche se più intensamente, di pulcini di controllo quando allevati in nidi caldi, il suo gruppo ha trovato, forse perché l’accattonaggio è energeticamente costoso. “Se corrispondono alle capacità dei loro genitori, non sprecano il loro sforzo, chiedendo più di quanto i genitori possano permettersi”, dice Mariette.
Vedi “Presentazione: Come gli embrioni animali origliano il mondo esterno ”
Mariette e i suoi colleghi hanno definito il fenomeno degli embrioni che percepiscono e rispondono a suoni esterni o altre vibrazioni “programmazione acustica dello sviluppo”, e da allora lo hanno descritto in diversi articoli, tra cui una recente recensione. Quando Mariette ha iniziato a cercare altri esempi, li ha trovati attraverso le specie di deposizione delle uova – in uccelli, rettili, anfibi e insetti—e in seguito ha trovato prove anche negli esseri umani. Mentre i ricercatori in quegli studi non avevano sempre deciso di scoprire la comunicazione prenatale, i loro risultati supportano l’idea che piuttosto che giacere dormienti nella sicurezza dell’uovo o dell’utero, gli embrioni si sintonizzano costantemente in stimoli uditivi che influenzano la loro traiettoria di sviluppo.
Questi stimoli si presentano sotto forma di chiamate, altri suoni e vibrazioni fisiche. Le informazioni possono provenire da genitori, fratelli o potenziali predatori. I ricercatori stanno ora scoprendo i meccanismi specifici dietro i conseguenti cambiamenti di sviluppo negli embrioni legati all’uovo, così come i potenziali benefici, mentre gli studi su roditori e esseri umani stanno chiarendo come il suono influenza lo sviluppo del cervello e persino l’acquisizione del linguaggio negli embrioni di mammiferi in gestazione in un utero. (Vedi “Come il suono influenza lo sviluppo nei mammiferi in gestazione” in fondo alla pagina.)
“La capacità degli embrioni di percepire il suono e le vibrazioni potrebbe essere ancestrale, ma il modo in cui viene utilizzato si evolve in ogni specie indipendentemente a seconda dei suoi vantaggi”, dice allo scienziato Mariette, ora alla Stazione biologica di Doñana in Spagna. “Quando abbiamo messo tutto insieme, ci siamo resi conto che è molto comune.”
Preparazione per la vita all’esterno
In alcuni dei più semplici esempi di programmazione acustica dello sviluppo, gli embrioni possono utilizzare il suono per sincronizzare la loro schiusa. Tartarughe e coccodrilli, che seppelliscono le loro uova in nidi sabbiosi sotto terra, lo fanno per sopraffare i predatori. Gli embrioni di rettile si chiameranno l’un l’altro e, quando il coro raggiunge un crescendo, inizieranno la loro folle corsa per sfuggire alle loro uova, salire sulla superficie della sabbia e precipitarsi nell’acqua.
Gli embrioni dell’insetto puzzolente Halyomorpha halys ascoltano anche i loro coetanei, ma nel loro caso, è perché loro stessi sono i predatori. La schiusa produce una crepa esplosiva, che spinge tutti i giovani ad emergere in modo che gli ultimi fuori non vengano mangiati dai loro parenti più anziani. E le frizioni del bug tana Adomerus rotundus e il bug scudo Parastrachia japonensis ogni schiudono all’unisono in risposta alle vibrazioni materne in parte per la guardia contro il cannibalismo fratello. Nel caso del bug scudo, tutte le larve emergono allo stesso tempo per limitare il cannibalismo immediato, mentre nel bug burrower, il rischio più alto non è subito dopo la schiusa, ma dopo la prima muta, quando le ninfe più vecchie sono morbide e più vulnerabili all’attacco di fratelli più piccoli. La schiusa simultanea può anche aiutare P. le madri japonensis proteggono e nutrono i loro piccoli in modo più efficiente perché le larve sono allo stesso stadio di sviluppo.
Gli embrioni animali possono anche utilizzare il suono per rispondere al rischio variabile di predazione da parte di altre specie. Gli acari, ad esempio, ritardano la schiusa di ore quando percepiscono le vibrazioni di varie specie di acari predatori che camminano o attaccano, hanno scoperto l’entomologo dell’Università di Kyoto Shuichi Yano e colleghi, poiché sono più sicuri all’interno delle loro uova dure che come larve vulnerabili. Vibration “fornisce un canale diretto per la trasmissione di informazioni dall’ambiente”, scrive Yano in una e-mail allo scienziato.
Le rane di vetro (famiglia Centrolenidae), che depongono le loro uova in gruppi sulla parte inferiore delle foglie che sovrastano stagni nelle foreste pluviali neotropicali di Panama, fanno un passo avanti. Sono in grado di ritardare la schiusa se avvertono un predatore vicino—raddoppiando o addirittura triplicando il loro periodo embrionale da circa 7 a fino a 21 giorni—o possono schiudersi spontaneamente di fronte a un attacco come tentativo di fuga, anche prima che siano completamente sviluppati. Questa plasticità da cova è utile, dice il biologo organizzativo Jesse Delia, poiché tutto, a quanto pare, vuole mangiare queste rane. Durante la sua ricerca di dottorato alla Boston University, ha documentato i tentativi di predazione su cinque specie di rana da parte di serpenti, ragni, cavallette e formiche.
Gli embrioni sembrano differenziare amico da nemico, dice Delia, ora un postdoc presso l’American Museum of Natural History, ma non è sicuro esattamente come. “C’è chiaramente una certa capacità di distinguere tra genitori e segnali pericolosi”, dice, aggiungendo che forse le rane non abbozzate si abituano ai suoni del padre mentre si accoppiano, affrontano i predatori e tendono le uova. Quando un segnale, probabilmente una vibrazione, devia dalla norma, mette in allerta gli embrioni, Delia specula e i segni di pericolo innescano una regolazione del tempo di schiusa.
Tali adeguamenti possono venire con un compromesso, tuttavia. Nella ricerca di Delia, i girini nati precocemente erano nuotatori meno efficienti ed erano inclini a essere prelevati dai pesci predatori. Nel 2014, Fabien Aubret, un biologo evoluzionista presso il Centro nazionale francese per la ricerca scientifica, ha trovato prove di un compromesso simile tra i serpenti d’acqua viperini appena nati (Natrix maura), che spesso emergono dalle loro uova in modo sincrono con altre frizioni di età variabile deposte nello stesso tronco cavo o altra cavità. Utilizzando la tecnologia a infrarossi mutuata dall’industria del pollame, Aubret monitorava la frequenza cardiaca di 77 uova che aveva allevato in frizioni artificiali di due serie di uova che differivano per età di sei giorni. Ha scoperto che i serpenti possono percepire i battiti cardiaci dei loro vicini e spostare il proprio di conseguenza: embrioni di serpente più giovani avevano frequenze cardiache più veloci rispetto ai controlli sollevati in isolamento, che a loro volta aumentavano il loro metabolismo. Inoltre, Aubret dice, i serpenti più giovani sono andati a dormire, quando i tassi metabolici in genere diminuiscono, accelerando la loro maturazione in modo da poter schiudersi con le uova più vecchie. Una volta nati, tuttavia, i serpenti più giovani erano più corti e nuotavano in modo meno efficiente dei controlli.
Mentre Aubret da allora è passato a studiare diverse specie e perseguire altre domande, il rilascio di ulteriori ricerche sulla comunicazione prenatale lo ha fatto considerare il ritorno ai serpenti. Per ora, dice allo scienziato, è entusiasta di vedere quali altri esempi i ricercatori si presentano e cosa imparano su come e perché gli embrioni stanno rispondendo a segnali esterni. “Ho sempre pensato che il periodo di incubazione all’interno di qualsiasi organismo che depone le uova sia una scatola nera”, dice. “Sappiamo molto su cosa succede prima che le uova vengano deposte e quando si schiudono, ma nel mezzo, in realtà non si sa molto lì.”
Meccanismi di tracciamento
Per affrontare meglio il” come ” della programmazione dello sviluppo acustico, il team zebra finch di Mariette ha recentemente acquisito un nuovo membro quando Julia George, neurobiologa della Clemson University, si è unita nel 2020 per dare un occhio genetico ai risultati comportamentali. “La nostra ipotesi è che ci siano due fasi per la riprogrammazione dello sviluppo”, dice. “In primo luogo, ci sarebbe la risposta iniziale, come gli uccelli rispondono allo stimolo della chiamata di calore. . . . E poi la seconda parte è come si passa da quella risposta acuta a cambiamenti più persistenti che influenzano lo sviluppo degli uccelli in modo che siano più tolleranti al calore man mano che crescono.”
Mentre il lavoro non è ancora stato pubblicato, George dice che il team sta attualmente analizzando l’espressione di RNA e la metilazione del DNA nel tessuto cerebrale da pulcini non schiacciati per valutare le risposte dello sviluppo degli embrioni sia a breve termine che all’esposizione cronica al calore. Nei loro risultati preliminari, l’esposizione ripetuta sembra innescare qualcosa, dice. “Ho un segnale, che penso sia davvero diverso tra gli animali esposti alla chiamata di calore e gli animali esposti alle chiamate di controllo. Sono eccitato che ci sia questa differenza . . . ma non riesco ancora a interpretare cosa sia.”
Tali risposte non sarebbero senza precedenti. Un paio di anni fa, in gabbiani dalle zampe gialle (Larus michahellis)-longevo, uccelli marini coloniali che depongono grinfie di tre uova—i ricercatori hanno documentato un aumento metilazione globale del DNA tra i pulcini in frizioni di laboratorio artificiali che udivano adulto gabbiano chiamate di allarme come embrioni, insieme a livelli più elevati di cortisolo ormone dello stress e meno, mitocondri più piccoli (indicativo Ci sono stati anche cambiamenti comportamentali: i pulcini che sentivano le chiamate dall’interno delle loro uova ritardavano la loro schiusa, e mentre erano ancora nell’uovo, vocalizzavano meno e vibravano di più, forse per condividere le informazioni in silenzio. Dopo la schiusa, questi pulcini erano anche più veloci ad accovacciarsi dopo aver sentito la chiamata di allarme.
È importante sottolineare che questi cambiamenti evolutivi e comportamentali sono stati condivisi da tutti e tre i piccoli anche quando solo due uova sono state esposte alle chiamate di allarme durante l’esperimento, probabilmente perché i fratelli si muovevano all’interno delle loro uova e sfregavano i gusci l’uno contro l’altro quando i predatori erano vicini. I coautori dello studio Jose Noguera e Alberto Velando, entrambi ecologisti evolutivi dell’Università di Vigo in Spagna, affermano di aspettarsi un certo livello di scambio di informazioni tra le uova. Ma Velando osserva in una e-mail allo Scienziato che “la misura in cui i pulcini non esposti hanno mostrato le stesse risposte dei loro fratelli esposti è stata piuttosto sorprendente.”
In un commento su Nature Ecology and Evolution pubblicato a fianco dello studio yellow-legged gull, Mariette e la sua collega della Deakin University Katherine Buchanan hanno scritto che i risultati ” suggeriscono un grado di plasticità dello sviluppo basato su segnali sociali prenatali che finora erano stati ritenuti impossibili.”Anche se hanno esortato ulteriori studi a seguire gli effetti a lungo termine di questi cambiamenti nello sviluppo, hanno aggiunto che il lavoro è “fondamentale nella ridefinizione degli embrioni aviari da soggetti passivi isolati dal mondo esterno, a giocatori ben informati, rispondendo a diversi segnali sociali nel loro ambiente esterno.”
Come il suono colpisce di sviluppo in gestazione mammiferi
A 25 settimane di gestazione, sviluppo uditivo nell’uomo raggiunge un livello in cui i feti possono iniziare a rispondere agli stimoli uditivi, il che significa che la maggior parte dei feti può sentire ben prima della nascita, durante un periodo critico dello sviluppo del cervello quando connessioni neurali sono definite. In effetti, i bambini nascono in grado di riconoscere le voci della madre e l’esposizione al suono ambientale in utero è stata collegata allo sviluppo del cervello sano. Ci sono anche prove provvisorie che i bambini adottati a livello internazionale entro i primi cinque mesi di vita mantengono le caratteristiche di elaborazione vocale della loro lingua madre, anche se non l’hanno mai parlato da soli.
Ma mentre è più semplice studiare le specie che depongono le uova—che possono essere spostate, manipolate e misurate relativamente facilmente—è più difficile determinare come il suono influisce sui bambini nel grembo materno. La ricerca sui roditori è un’opzione. Nei primi anni 2000, uno studio ha dimostrato che l’esposizione di ratti femmina al rumore della macchina per un’ora al giorno durante la gravidanza ha causato impedimenti di crescita, diminuzione della neurogenesi nell’ippocampo e compromissione dell’apprendimento spaziale nei loro cuccioli. Esporli a musica “confortevole” in utero, tuttavia, ha portato ad un aumento della neurogenesi e delle capacità di apprendimento spaziale, secondo lo studio.
Un altro approccio è quello di studiare i bambini nati prematuramente. Sebbene un incubatore nell’unità di terapia intensiva neonatale (NICU) sia molto diverso da un utero, i ricercatori possono misurare come i bambini rispondono ai loro ambienti mentre sono ancora entro le loro 40 settimane di sviluppo.
Amir Lahav, precedentemente neuroscienziato pediatrico alla Harvard Medical School, è arrivato a questa realizzazione nel 2007, quando la sua allora moglie ha dato alla luce due gemelli prematuramente a 25 settimane. “Sono andato come genitore per la prima volta, e sono stato bombardato, fondamentalmente scioccato, dalla quantità di rumore, da . . . gli allarmi e monitor e fili e bidoni della spazzatura e distributori di carta, ” dice lo scienziato. Si avvicinò al capo delle cure neonatali e suggerì uno studio non ufficiale: Lahav voleva registrare la voce di sua moglie, trasformare l’audio per imitare come potrebbe suonare in utero e suonarlo ai suoi gemelli. Mentre i risultati erano preliminari e non includevano controlli, “il team medico era stupito di come i miei figli saltassero ogni possibile complicazione che avrebbero previsto per i bambini nati così presto”, inclusi problemi respiratori, sepsi, emorragia cerebrale e morte.
Sulla base di questo risultato, Lahav ei suoi colleghi hanno progettato un altro esperimento, questa volta con 40 neonati prematuri. Quattro volte al giorno per un mese, i neonati ascoltavano registrazioni ovattate e “vombificate” delle voci e dei battiti cardiaci delle loro madri o il suono ambientale di una vivace terapia intensiva neonatale. In seguito, il team ha ripreso il cervello dei neonati usando l’ecografia cranica durante un controllo sanitario di routine. Rispetto ai controlli, i bambini che hanno sentito i suoni materni avevano cortecce uditive significativamente più grandi, un’area del cervello coinvolta nello sviluppo dell’udito e del linguaggio. I risultati “mostrano i benefici dei suoni materni sul cervello, almeno strutturalmente”, afferma Lahav, che alla fine ha lasciato il mondo accademico per lavorare come consulente indipendente, e ha aiutato Samsung a sviluppare un’app per le madri per trasmettere le registrazioni delle loro voci ai bambini nella NICU.
La neuroscienziata dello sviluppo dell’Università di Ginevra Petra Hüppi sta studiando come i suoni all’inizio dello sviluppo influenzano il cervello infantile—in particolare, sta esaminando le connessioni tra regioni come l’amigdala, l’ippocampo e la corteccia orbito-frontale. Per fare ciò, usa la musica, che attiva più regioni coinvolte nell’elaborazione uditiva, sensoriale ed emotiva. “La musica ha un effetto particolare sugli esseri umani . . . questo è distinto dalla risposta al linguaggio e alle voci”, dice allo scienziato. “Non è ancora pienamente compreso di cosa si tratta, ma certamente è potente nell’evocare emozioni.”
Nel 2020, Hüppi ha collaborato con il pluripremiato compositore Andreas Vollenweider per creare musica per bambini, come scelto da babies. Vollenweider ha portato una vera e propria orchestra nella NICU e ha suonato ogni strumento per i bambini quando si svegliavano, si addormentavano o erano attivi nelle loro incubatrici. Sulla base delle osservazioni visive di Hüppi e dei suoi colleghi e delle misurazioni della frequenza cardiaca e dei movimenti oculari dei bambini, il team ha creato paesaggi sonori di ciò che ai bambini piaceva di più—principalmente arpa, flauto serpente e campane.
Hüppi e i suoi collaboratori hanno quindi diviso una coorte di 30 neonati prematuri NICU in due gruppi, metà dei quali ha ascoltato i paesaggi sonori cinque volte alla settimana e metà dei quali ha ricevuto lo standard di cura, e ha usato la risonanza magnetica (MRI) per confrontare il loro sviluppo cerebrale con 15 bambini a termine. Alla fine dell’esperimento, i cervelli dei neonati che ascoltavano la musica corrispondevano più strettamente a quelli dei bambini nati a termine rispetto ai cervelli dei controlli prematuri: la materia bianca dei bambini esposti alla musica era più sviluppata, le loro amigdale erano più grandi e le connessioni tra le regioni del cervello che elaborano stimoli acustici ed emotivi erano più forti.
L’ambiente NICU, sia Lahav che Hüppi concordano, merita ulteriori studi perché il suono potrebbe in parte spiegare perché i bambini nati prematuramente hanno una maggiore incidenza di problemi comportamentali o legati all’attenzione come ADHD, autismo, aggressività o ansia. Per i bambini NICU che trascorrono settimane in un’incubatrice,” la stimolazione primaria è il rumore”, dice Lahav. Di conseguenza, aggiunge, “il cervello impara che il rumore è la cosa più importante nella vita”, forse rendendo più difficile sintonizzare il rumore di fondo e concentrarsi sul compito a portata di mano.