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Les oiseaux ont un riche répertoire vocal qu’ils utilisent pour communiquer avec leurs pairs, mais l’écologiste comportementale Mylène Mariette s’intéresse davantage aux appels qu’ils font lorsqu’ils sont apparemment seuls.
Alors qu’elle travaillait comme chercheuse à l’Université Deakin en Australie, Mariette avait planté des microphones dans les nids de pinsons zébrés en captivité (Taeniopygia guttata) pour étudier comment les couples hommes-femmes coordonnent leurs efforts parentaux. Un jour de 2014, elle a remarqué que » parfois, un parent produisait un appel très différent lorsqu’il couvait tout seul « , se souvient Mariette, ce qui l’a amenée à se demander » s’il communiquait avec les embryons, car ils étaient le seul public là-bas. »
Nous en savons beaucoup sur ce qui se passe avant la ponte et l’éclosion des œufs, mais au milieu, on ne sait pas grand-chose.
— Fabien Aubret, Centre National de la Recherche scientifique
Le cri qu’elle a entendu — une forme de halètement vocal — est celui que les pinsons produisent lorsque les températures augmentent, et si d’autres observations ont montré qu’ils produisent parfois cet appel de chaleur lorsqu’ils sont seuls ou autour d’autres adultes, il est le plus souvent fait en présence d’œufs, en particulier ceux qui sont presque prêts à éclore. Et les poussins en développement répondent: les expériences de lecture ont révélé que les poussins qui ont entendu l’appel avant l’éclosion grandissaient plus lentement, peut-être pour réduire le stress oxydatif causé par les températures élevées ou pour maximiser la dissipation thermique de leurs corps plus petits. De plus, les oiseaux exposés à la chaleur cherchaient des nids plus chauds à l’âge adulte, produisaient plus d’oisillons au cours de leur première saison de reproduction et étaient plus enclins à essayer de nouveaux aliments que les témoins qui n’entendaient pas l’appel de la chaleur en tant qu’embryons, mais qui étaient autrement élevés dans les mêmes conditions chaudes. Les pinsons mâles en particulier ont appris un répertoire d’appels plus diversifié, ce qui a augmenté leur succès reproducteur.
Mariette n’est pas certaine si les parents aviaires faisaient l’appel intentionnellement pour communiquer avec leurs petits ou si les poussins écoutaient, et elle note qu’il est courant qu’un comportement existant, tel que le halètement vocal (qui dissipe la chaleur), soit coopté dans un autre but tel que la communication. Peu importe comment il a évolué, l’échange d’informations profite probablement à tout le monde, dit-elle. Les poussins qui ont été exposés à des appels de chaleur pendant que les embryons mendiaient moins, bien que plus intensément, que les poussins témoins lorsqu’ils étaient élevés dans des nids chauds, a constaté son groupe, peut-être parce que la mendicité coûte cher sur le plan énergétique. « S’ils correspondent aux capacités de leurs parents, ils ne gaspillent pas leurs propres efforts, mendiant plus que ce que les parents peuvent se permettre », explique Mariette.
Voir « Diaporama: Comment les embryons Animaux écoutent le Monde extérieur »
Mariette et ses collègues ont qualifié le phénomène des embryons percevant et réagissant aux sons externes ou à d’autres vibrations de « programmation du développement acoustique », et ils l’ont depuis décrit dans plusieurs articles, dont une récente revue. Lorsque Mariette a commencé à chercher d’autres exemples, elle les a trouvés parmi les espèces pondeuses – chez les oiseaux, les reptiles, les amphibiens et les insectes — et a ensuite trouvé des preuves chez les humains. Alors que les chercheurs de ces études n’avaient pas toujours cherché à découvrir la communication prénatale, leurs résultats soutiennent l’idée que, plutôt que de rester en sommeil dans la sécurité de l’œuf ou de l’utérus, les embryons sont constamment à l’écoute des stimuli auditifs qui influencent leur trajectoire de développement.
Ces stimuli se présentent sous la forme d’appels, d’autres sons et de vibrations physiques. Les informations peuvent provenir de parents, de frères et sœurs ou de prédateurs potentiels. Les chercheurs découvrent maintenant les mécanismes spécifiques derrière les changements de développement qui en résultent chez les embryons liés aux œufs, ainsi que les avantages potentiels, tandis que des études sur les rongeurs et les humains élucident comment le son influence le développement du cerveau et même l’acquisition du langage chez les embryons de mammifères en gestation dans un utérus. (Voir « Comment le son affecte le développement chez les mammifères en gestation » au bas de la page.)
« La capacité des embryons à détecter le son et les vibrations pourrait être ancestrale, mais la façon dont elle est utilisée évolue chez chaque espèce indépendamment en fonction de ses avantages », explique Mariette, aujourd’hui à la Station biologique de Doñana en Espagne. « Quand nous avons tout mis ensemble, nous avons réalisé que c’était très courant. »
Se préparer à la vie à l’extérieur
Dans certains des exemples les plus simples de programmation acoustique du développement, les embryons peuvent utiliser le son pour synchroniser leur éclosion. Les tortues et les crocodiles, qui enterrent leurs œufs dans des nids sablonneux sous terre, le font pour submerger les prédateurs. Les embryons reptiliens s’appelleront les uns les autres et, lorsque le chœur atteindra un crescendo, commenceront leur course folle pour échapper à leurs œufs, remonter à la surface du sable et se précipiter dans l’eau.
Les embryons de la punaise puante Halyomorpha halys écoutent également leurs pairs, mais dans leur cas, c’est parce qu’ils sont eux-mêmes les prédateurs. L’éclosion produit une fissure explosive, qui incite tous les jeunes à émerger pour que les derniers ne soient pas mangés par leurs parents plus âgés. Et les embrayages de la punaise terrière Adomerus rotundus et de la punaise bouclier Parastrachia japonensis éclosent chacun à l’unisson en réponse aux vibrations maternelles en partie pour se prémunir contre le cannibalisme fraternel. Dans le cas de la punaise bouclier, toutes les larves émergent en même temps pour limiter le cannibalisme immédiat, tandis que chez la punaise terrière, le risque le plus élevé n’est pas immédiatement après l’éclosion, mais après la première mue, lorsque les nymphes plus âgées sont molles et plus vulnérables aux attaques de frères et sœurs plus jeunes et plus petits. L’éclosion simultanée peut également aider P. les mères de japonensis protègent et nourrissent leurs petits plus efficacement car les larves sont au même stade de développement.
Les embryons animaux peuvent également utiliser le son pour répondre au risque variable de prédation par d’autres espèces. Les acariens, par exemple, retardent l’éclosion d’heures lorsqu’ils sentent les vibrations de diverses espèces d’acariens prédateurs qui passent ou attaquent réellement, ont constaté l’entomologiste de l’Université de Kyoto Shuichi Yano et ses collègues, car ils sont plus sûrs à l’intérieur de leurs œufs durs que les larves vulnérables. La vibration « fournit un canal direct pour la transmission d’informations de l’environnement », écrit Yano dans un e-mail au scientifique.
Les grenouilles de verre (famille Centrolenidae), qui pondent leurs œufs en grappes sur le dessous des feuilles surplombant les étangs des forêts tropicales néotropicales du Panama, vont encore plus loin. Ils sont capables de retarder l’éclosion s’ils détectent un prédateur à proximité — doublant ou même triplant leur période embryonnaire d’environ 7 à 21 jours — ou ils peuvent éclore spontanément face à une attaque pour tenter de s’échapper, avant même qu’ils ne soient complètement développés. Cette plasticité d’éclosion est utile, dit le biologiste des organismes Jesse Delia, car tout, semble-t-il, veut manger ces grenouilles. Au cours de ses recherches doctorales à l’Université de Boston, il a documenté les tentatives de prédation de cinq espèces de grenouilles par des serpents, des araignées, des sauterelles et des fourmis.
Les embryons semblent différencier l’ami de l’ennemi, dit Delia, maintenant postdoc à l’American Museum of Natural History, mais il ne sait pas exactement comment. « Il y a clairement une certaine capacité à faire la distinction entre les parents et les signaux dangereux », dit-il, ajoutant que peut-être les grenouilles non attrapées s’habituent-elles aux sons de leur père alors qu’il s’accouple, affronte les prédateurs et s’occupe des œufs. Lorsqu’un signal, probablement une vibration, s’écarte de la norme, il met les embryons en alerte, Delia spécule, et les signes de danger déclenchent un ajustement du temps d’éclosion.
De tels ajustements peuvent toutefois s’accompagner d’un compromis. Dans les recherches de Delia, les têtards qui éclosaient tôt étaient des nageurs moins efficaces et étaient enclins à être capturés par des poissons prédateurs. En 2014, Fabien Aubret, biologiste évolutionniste au Centre National de la Recherche Scientifique, a trouvé des preuves d’un compromis similaire chez les serpents d’eau vipérine (Natrix maura) nouvellement éclos, qui émergent souvent de leurs œufs de manière synchrone avec d’autres couvées d’âges différents pondues dans la même bûche creuse ou dans une autre cavité. En utilisant la technologie infrarouge empruntée à l’industrie avicole, Aubret a surveillé la fréquence cardiaque de 77 œufs qu’il avait élevés dans des couvées artificielles de deux séries d’œufs dont l’âge différait de six jours. Il a constaté que les serpents peuvent sentir les battements cardiaques de leurs voisins et décaler les leurs en conséquence: les embryons de serpents plus jeunes avaient une fréquence cardiaque plus rapide que les témoins élevés isolément, ce qui augmentait leur métabolisme. De plus, dit Aubret, les serpents plus jeunes dorment avant, lorsque les taux métaboliques baissent généralement, accélérant leur maturation afin qu’ils puissent éclore avec les œufs plus âgés. Une fois éclos, cependant, les plus jeunes serpents étaient plus courts et nageaient moins efficacement que les témoins.
Alors qu’Aubret est depuis passé à l’étude de différentes espèces et à la poursuite d’autres questions, la publication de plus de recherches sur la communication prénatale l’a amené à envisager de revenir aux serpents. Pour l’instant, dit-il au scientifique, il est excité de voir quels autres exemples les chercheurs présentent et ce qu’ils apprennent sur comment et pourquoi les embryons réagissent aux signaux externes. « J’ai toujours pensé que la période d’incubation dans tout organisme de ponte était une boîte noire », dit-il. « Nous en savons beaucoup sur ce qui se passe avant la ponte et l’éclosion des œufs, mais au milieu, on ne sait pas grand-chose là-bas. »
Mécanismes de traçage
Pour mieux aborder le « comment » de la programmation du développement acoustique, l’équipe de zebra finch de Mariette a récemment gagné un nouveau membre lorsque Julia George, neurobiologiste à l’Université de Clemson, s’est jointe en 2020 pour prêter un œil génétique aux résultats comportementaux. « Notre hypothèse est qu’il y a deux phases à la reprogrammation du développement », dit-elle. « Premièrement, il y aurait la réponse initiale, la façon dont les oiseaux réagissent au stimulus de l’appel de chaleur. . . . Et puis la deuxième partie est de savoir comment passer de cette réponse aiguë à des changements plus persistants qui affectent le développement des oiseaux afin qu’ils soient plus tolérants à la chaleur à mesure qu’ils grandissent. »
Bien que les travaux ne soient pas encore publiés, George explique que l’équipe analyse actuellement l’expression de l’ARN et la méthylation de l’ADN dans le tissu cérébral des poussins non éclos pour évaluer les réponses développementales des embryons à l’exposition à court terme et chronique à la chaleur. Dans leurs résultats préliminaires, une exposition répétée semble déclencher quelque chose, dit-elle. « J’ai un signal, qui, je pense, est vraiment différent entre les animaux exposés aux appels de chaleur et les animaux exposés aux appels de contrôle. Je suis ravi qu’il y ait cette différence. . . mais je ne peux pas encore vraiment interpréter ce que c’est. »
De telles réponses ne seraient pas sans précédent. Il y a quelques années, chez les goélands à pattes jaunes (Larus michahellis) – des oiseaux de mer coloniaux à longue durée de vie qui pondent des couvées de trois œufs — les chercheurs ont documenté une méthylation globale accrue de l’ADN chez les poussins dans des couvées de laboratoire artificielles qui entendaient des appels d’alarme de goélands adultes en tant qu’embryons, ainsi que des niveaux plus élevés de cortisol, une hormone du stress, et moins de mitochondries plus petites (indicatives d’une production d’énergie plus faible) par rapport aux témoins. Il y avait aussi des changements de comportement: les poussins qui entendaient les appels de l’intérieur de leurs œufs retardaient leur éclosion et, lorsqu’ils étaient encore dans l’œuf, vocalisaient moins et vibraient davantage, peut-être pour partager des informations tranquillement. Après l’éclosion, ces poussins étaient également plus rapides à s’accroupir en entendant l’appel d’alarme.
Fait important, ces changements de développement et de comportement ont été partagés par les trois nouveau-nés même lorsque seulement deux œufs ont été exposés aux appels d’alarme au cours de l’expérience, probablement parce que les frères et sœurs se déplaçaient à l’intérieur de leurs œufs et frottaient les coquilles les unes contre les autres lorsque les prédateurs étaient proches. Les coauteurs de l’étude, Jose Noguera et Alberto Velando, tous deux écologistes évolutionnistes de l’Université de Vigo en Espagne, disent s’attendre à un certain niveau d’échange d’informations entre les œufs. Mais Velando note dans un e-mail au scientifique que « la mesure dans laquelle les poussins non exposés ont montré les mêmes réponses que leurs frères et sœurs exposés était assez surprenante. »
Dans un commentaire sur l’écologie de la nature et l’évolution publié parallèlement à l’étude sur la mouette à pattes jaunes, Mariette et sa collègue de l’Université Deakin, Katherine Buchanan, ont écrit que les résultats « suggèrent un degré de plasticité développementale basé sur des indices sociaux prénataux que l’on pensait jusqu’alors impossibles. »Même s’ils ont exhorté à poursuivre les études pour suivre les effets à long terme de ces changements de développement, ils ont ajouté que le travail est « essentiel pour redéfinir les embryons aviaires de sujets passifs isolés du monde extérieur, à des acteurs bien informés, répondant à divers signaux sociaux dans leur environnement externe. »
Comment le son affecte le développement chez les mammifères en gestation
À 25 semaines de gestation, le développement auditif chez l’homme atteint un niveau où les fœtus peuvent commencer à répondre aux stimuli auditifs, ce qui signifie que la plupart des fœtus peuvent entendre bien avant leur naissance pendant une période de développement critique du cerveau lorsque les connexions neuronales sont établies pour la première fois. En effet, les bébés naissent capables de reconnaître les voix de leur mère, et l’exposition au son ambiant in utero a été liée au développement sain du cerveau. Il existe même des preuves provisoires que les enfants adoptés à l’étranger au cours des cinq premiers mois de leur vie conservent les caractéristiques de traitement de la parole de leur langue maternelle, même s’ils ne l’ont jamais parlée eux-mêmes.
Mais s’il est plus simple d’étudier les espèces qui pondent des œufs — qui peuvent être déplacés, manipulés et mesurés relativement facilement —, il est plus difficile de déterminer comment le son affecte les bébés dans l’utérus. La recherche sur les rongeurs est une option. Au début des années 2000, une étude a montré que l’exposition de rats femelles au bruit de la machine pendant une heure par jour pendant la grossesse entraînait des obstacles à la croissance, une diminution de la neurogenèse dans l’hippocampe et une altération de l’apprentissage spatial chez leurs petits. Les exposer à une musique « confortable » in utero, cependant, a conduit à une neurogenèse accrue et à des capacités d’apprentissage spatial, selon l’étude.
Une autre approche consiste à étudier les nourrissons nés prématurément. Bien qu’un incubateur dans l’unité de soins intensifs néonatals (USIN) soit très différent d’un utérus, les chercheurs peuvent mesurer comment les bébés réagissent à leur environnement alors qu’ils sont encore dans leurs 40 semaines de développement.
Amir Lahav, ancien neuroscientifique pédiatrique à la Harvard Medical School, en est venu à cette réalisation en 2007, lorsque sa femme de l’époque a donné naissance prématurément à des jumeaux à 25 semaines. « Je suis allé en tant que parent pour la première fois, et j’ai été bombardé, fondamentalement choqué, par la quantité de bruit, par. . . les alarmes et les moniteurs, les fils, les poubelles et les distributeurs de papier « , dit-il au scientifique. Il s’est approché du chef des soins néonatals et a suggéré une étude non officielle — Lahav voulait enregistrer la voix de sa femme, transformer l’audio pour imiter son son in utero et le jouer à ses jumeaux. Bien que les résultats soient préliminaires et n’incluent pas les contrôles, « l’équipe médicale a été étonnée de voir comment mes enfants ont ignoré toutes les complications possibles qu’ils anticipaient pour les bébés nés aussi tôt », y compris les problèmes respiratoires, la septicémie, l’hémorragie cérébrale et la mort.
Sur la base de ce résultat, Lahav et ses collègues ont conçu une autre expérience, cette fois avec 40 prématurés. Quatre fois par jour pendant un mois, les nouveau-nés ont entendu soit des enregistrements étouffés et « utérus » des voix et des battements de cœur de leur mère, soit le son ambiant d’une USIN animée. Par la suite, l’équipe a photographié le cerveau des nourrissons à l’aide d’une échographie crânienne lors d’un bilan de santé de routine. Par rapport aux témoins, les bébés qui entendaient des sons maternels avaient des cortex auditifs significativement plus importants, une zone du cerveau impliquée dans le développement de l’audition et du langage. Les résultats « montrent les avantages des sons maternels sur le cerveau, au moins structurellement », explique Lahav, qui a finalement quitté le milieu universitaire pour travailler en tant que consultant indépendant, et a aidé Samsung à développer une application permettant aux mères de diffuser des enregistrements de leurs voix aux bébés à l’USIN.
La neuroscientifique du développement de l’Université de Genève Petra Hüppi étudie comment les sons en début de développement affectent le cerveau du nourrisson — en particulier, elle étudie les connexions entre des régions telles que l’amygdale, l’hippocampe et le cortex orbito-frontal. Pour ce faire, elle utilise la musique, qui active de multiples régions impliquées dans le traitement auditif, sensoriel et émotionnel. » La musique a un effet particulier sur les humains. . . c’est distinct de la réponse au langage et aux voix « , explique-t-elle au scientifique. « On ne comprend toujours pas complètement ce que c’est, mais c’est certainement puissant pour évoquer des émotions. »
En 2020, Hüppi s’est associé au compositeur primé Andreas Vollenweider pour créer de la musique pour bébés, choisie par les bébés. Vollenweider a amené un véritable orchestre à l’USIN et a joué de chaque instrument pour les nourrissons lorsqu’ils se réveillaient, s’endormaient ou étaient actifs dans leurs incubateurs. Sur la base des observations visuelles de Hüppi et de ses collègues et des mesures de la fréquence cardiaque et des mouvements oculaires des bébés, l’équipe a créé des paysages sonores de ce que les bébés aimaient le plus — principalement de la harpe, de la flûte à serpent et des cloches.
Hüppi et ses collaborateurs ont ensuite divisé une cohorte de 30 nourrissons prématurés de l’USIN en deux groupes, dont la moitié ont entendu les paysages sonores cinq fois par semaine et la moitié ont reçu la norme de soins, et ont utilisé l’imagerie par résonance magnétique (IRM) pour comparer leur développement cérébral à celui de 15 bébés nés à terme. À la fin de l’expérience, le cerveau des bébés NICU qui ont entendu la musique correspondait plus étroitement à celui des bébés nés à terme que celui des témoins prématurés: la substance blanche des bébés exposés à la musique était plus développée, leurs amygdales étaient plus grandes et les connexions entre les régions du cerveau qui traitent les stimuli acoustiques et émotionnels étaient plus fortes.
L’environnement de l’USIN, Lahav et Hüppi sont d’accord, mérite une étude plus approfondie car le son pourrait expliquer en partie pourquoi les enfants nés prématurément ont une incidence plus élevée de problèmes de comportement ou liés à l’attention tels que le TDAH, l’autisme, l’agression ou l’anxiété. Pour les bébés NICU qui passent des semaines dans un incubateur, « la stimulation principale est le bruit », explique Lahav. En conséquence, ajoute-t-il, « le cerveau apprend que le bruit est la chose la plus importante dans la vie », ce qui rend peut-être plus difficile d’éliminer le bruit de fond et de se concentrer sur la tâche à accomplir.