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Las aves tienen un rico repertorio vocal que utilizan para comunicarse con sus compañeros, pero la ecologista del comportamiento Mylene Mariette está más interesada en las llamadas que hacen cuando aparentemente están solas.
Mientras trabajaba como investigadora en la Universidad Deakin en Australia, Mariette había plantado micrófonos en los nidos de pinzones cebra cautivos (Taeniopygia guttata) para estudiar cómo las parejas macho-hembra coordinan sus esfuerzos de crianza. Un día de 2014, se dio cuenta de que «a veces uno de los padres producía una llamada muy diferente cuando se incubaba por sí mismo», recuerda Mariette, lo que la llevó a preguntarse «si se estaba comunicando con los embriones, porque eran la única audiencia allí.»
Sabemos mucho sobre lo que sucede antes de que los huevos se pongan y cuando eclosionan, pero en el medio, en realidad no se sabe mucho.
—Fabien Aubret, Centro Nacional de Investigación Científica
El grito que escuchó, una forma de jadeo vocal, es uno que los pinzones producen cuando las temperaturas aumentan, y aunque otras observaciones mostraron que a veces producen este llamado de calor cuando están solos o cerca de otros adultos, a menudo se hace en presencia de huevos, especialmente aquellos casi listos para eclosionar. Y los pollitos en desarrollo responden: los experimentos de reproducción revelaron que los polluelos que escucharon la llamada antes de la eclosión crecieron más lentamente, posiblemente para reducir el estrés oxidativo causado por las altas temperaturas o para maximizar la disipación de calor de sus cuerpos más pequeños. Además, las aves expuestas al calor buscaban nidos más calientes cuando eran adultas, producían más polluelos durante su primera temporada de reproducción y eran más propensas a probar nuevos alimentos que los controles que no escuchaban el llamado de calor cuando eran embriones, pero que de otro modo se criaban en las mismas condiciones de calor. Los pinzones machos, en particular, aprendieron un repertorio más diverso de llamadas, lo que aumentó su éxito reproductivo.
Mariette no está segura de si los padres aviarios estaban haciendo la llamada intencionalmente para comunicarse con sus crías o si los polluelos estaban escuchando a escondidas, y señala que es común que un comportamiento existente, como jadear vocal (que disipa el calor), sea cooptado para otro propósito, como la comunicación. Independientemente de cómo evolucionó, el intercambio de información probablemente beneficie a todos, dice. Los pollitos que fueron expuestos a llamadas de calor como embriones mendigaban menos, aunque más intensamente, que los pollitos de control cuando se criaban en nidos calientes, descubrió su grupo, tal vez porque mendigar es energéticamente caro. «Si coinciden con las capacidades de sus padres, no desperdician su propio esfuerzo, pidiendo más de lo que los padres pueden permitirse», dice Mariette.
Ver » Presentación de diapositivas: Cómo los embriones de animales escuchan a escondidas en el Mundo Exterior»
Mariette y sus colegas denominaron el fenómeno de los embriones que perciben y responden a sonidos externos u otras vibraciones «programación de desarrollo acústico», y desde entonces lo han descrito en varios artículos, incluida una revisión reciente. Cuando Mariette comenzó a buscar otros ejemplos, los encontró en especies ponedoras de huevos, en aves, reptiles, anfibios e insectos, y más tarde encontró evidencia en humanos también. Si bien los investigadores de esos estudios no siempre se habían propuesto descubrir la comunicación prenatal, sus resultados respaldan la idea de que, en lugar de permanecer latentes en la seguridad del óvulo o el útero, los embriones se sintonizan constantemente con estímulos auditivos que influyen en su trayectoria de desarrollo.
Estos estímulos vienen en forma de llamadas, otros sonidos y vibraciones físicas. La información puede provenir de padres, hermanos o depredadores potenciales. Los investigadores ahora están descubriendo los mecanismos específicos detrás de los cambios de desarrollo resultantes en embriones unidos a óvulos, así como los beneficios potenciales, mientras que los estudios de roedores y humanos están dilucidando cómo el sonido influye en el desarrollo cerebral e incluso en la adquisición del lenguaje en embriones de mamíferos que se gestan en un útero. (Vea «Cómo el sonido afecta el Desarrollo en Mamíferos en gestación» en la parte inferior de la página.)
» La capacidad de los embriones para detectar el sonido y la vibración podría ser ancestral, pero la forma en que se usa evoluciona en cada especie de forma independiente en función de sus ventajas», dice Mariette, ahora en la Estación Biológica de Doñana en España, al científico. «Cuando lo juntamos todo, nos dimos cuenta de que es muy común.»
Preparándose para la vida en el exterior
En algunos de los ejemplos más simples de programación de desarrollo acústico, los embriones pueden usar el sonido para sincronizar su eclosión. Las tortugas y los cocodrilos, que entierran sus huevos en nidos arenosos bajo tierra, lo hacen para abrumar a los depredadores. Los embriones reptilianos se llamarán unos a otros y, cuando el coro alcance un crescendo, comenzarán su carrera loca para escapar de sus huevos, ascenderán a la superficie de la arena y correrán al agua.
Los embriones de la chinche maloliente Halyomorpha halys también escuchan a sus pares, pero en su caso, eso es porque ellos mismos son los depredadores. La eclosión produce una grieta explosiva, que incita a todos los jóvenes a emerger para que los últimos no sean comidos por sus parientes mayores. Y las garras del insecto de madriguera Adomerus rotundus y el insecto de escudo Parastrachia japonensis nacen al unísono en respuesta a las vibraciones maternas, en parte para protegerse del canibalismo entre hermanos. En el caso del insecto escudo, todas las larvas emergen al mismo tiempo para limitar el canibalismo inmediato, mientras que en el insecto madriguera, el mayor riesgo no es inmediatamente después de la eclosión, sino después de la primera muda, cuando las ninfas mayores son blandas y más vulnerables a ser atacadas por hermanos más pequeños y pequeños. La eclosión simultánea también puede ayudar a P. las madres japonensis protegen y alimentan a sus crías de manera más eficiente porque las larvas están en la misma etapa de desarrollo.
Los embriones de animales también pueden usar el sonido para responder al riesgo variable de depredación por parte de otras especies. Los ácaros, por ejemplo, retrasan la eclosión por horas cuando sienten las vibraciones de varias especies de ácaros depredadores que caminan o atacan, descubrieron el entomólogo de la Universidad de Kyoto Shuichi Yano y sus colegas, ya que están más seguros dentro de sus huevos duros que como larvas vulnerables. La vibración «proporciona un canal directo para la transmisión de información desde el medio ambiente», escribe Yano en un correo electrónico al Científico.
Las ranas de vidrio (familia Centrolenidae), que ponen sus huevos en racimos en la parte inferior de las hojas de los estanques colgantes en las selvas neotropicales de Panamá, lo llevan un paso más allá. Son capaces de retrasar la eclosión si detectan un depredador cercano, duplicando o incluso triplicando su período embrionario de aproximadamente 7 a 21 días, o pueden eclosionar espontáneamente frente a un ataque como un intento de escapar, incluso antes de que estén completamente desarrollados. Esta plasticidad para la eclosión es útil, dice el biólogo del organismo Jesse Delia, ya que todo, al parecer, quiere comer estas ranas. Durante su investigación doctoral en la Universidad de Boston, documentó intentos de depredación de cinco especies de ranas por serpientes, arañas, saltamontes y hormigas.
Los embriones parecen diferenciar a un amigo de un enemigo, dice Delia, ahora posdoctorado en el Museo Americano de Historia Natural, pero no está seguro exactamente cómo. «Es evidente que hay cierta capacidad para distinguir entre los padres y las señales peligrosas», dice, y agrega que tal vez las ranas sin criar se acostumbran a los sonidos de su padre mientras se aparean, se enfrentan a los depredadores y cuidan los huevos. Cuando una señal, probablemente una vibración, se desvía de la norma, pone a los embriones en alerta, especula Delia, y los signos de peligro desencadenan un ajuste en el tiempo de eclosión.
Sin embargo, estos ajustes pueden ir acompañados de una compensación. En la investigación de Delia, los renacuajos que eclosionaron temprano eran nadadores menos eficientes y eran propensos a ser capturados por peces depredadores. En 2014, Fabien Aubret, un biólogo evolutivo del Centro Nacional de Investigación Científica de Francia, encontró evidencia de un compromiso similar entre las serpientes acuáticas viperinas recién nacidas (Natrix maura), que a menudo emergen de sus huevos de forma sincrónica con otras nidadas de diferentes edades puestas en el mismo tronco hueco u otra cavidad. Utilizando tecnología infrarroja prestada de la industria avícola, Aubret monitoreó la frecuencia cardíaca de 77 huevos que había criado en nidadas artificiales de dos juegos de huevos que diferían en edad en seis días. Descubrió que las serpientes pueden sentir los latidos del corazón de sus vecinos y cambiar los suyos en consecuencia: los embriones de serpientes más jóvenes tenían frecuencias cardíacas más rápidas que los controles elevados de forma aislada, lo que a su vez aumentaba su metabolismo. Además, dice Aubret, las serpientes más jóvenes no dormían, cuando las tasas metabólicas típicamente bajan, acelerando su maduración para que pudieran eclosionar con los huevos más viejos. Sin embargo, una vez que eclosionaron, las serpientes más jóvenes eran más cortas y nadaban menos eficientemente que los controles.
Mientras que Aubret ha pasado a estudiar diferentes especies y buscar otras preguntas, la publicación de más investigaciones sobre la comunicación prenatal le ha hecho considerar regresar a las serpientes. Por ahora, le dice al Científico, está emocionado de ver qué otros ejemplos aparecen los investigadores y qué aprenden sobre cómo y por qué los embriones responden a señales externas. «Siempre he pensado que el período de incubación dentro de cualquier organismo ponedor de huevos es una caja negra», dice. «Sabemos mucho sobre lo que sucede antes de que los huevos se pongan y cuando eclosionan, pero en el medio, en realidad no se sabe mucho allí.»
Mecanismos de rastreo
Para abordar mejor el «cómo» de la programación de desarrollo acústico, el equipo de zebra finch de Mariette recientemente obtuvo un nuevo miembro cuando Julia George, neurobióloga de la Universidad de Clemson, se unió en 2020 para prestar un ojo genético a los hallazgos conductuales. «Nuestra hipótesis es que hay dos fases en la reprogramación del desarrollo», dice. «Primero, estaría la respuesta inicial, cómo responden los pájaros al estímulo de la llamada de calor. . . . Y la segunda parte es cómo pasar de esa respuesta aguda a cambios más persistentes que afectan el desarrollo de las aves para que sean más tolerantes al calor a medida que crecen.»
Aunque el trabajo aún no se ha publicado, George dice que el equipo está analizando la expresión de ARN y la metilación del ADN en el tejido cerebral de los pollitos no paridos para medir las respuestas de desarrollo de los embriones a la exposición a llamadas de calor a corto plazo y crónica. En sus resultados preliminares, la exposición repetida parece estar desencadenando algo, dice. «Tengo una señal, que creo que es muy diferente entre los animales expuestos a llamadas de calor y los animales expuestos a llamadas de control. Estoy emocionado de que haya esta diferencia . . . pero aún no puedo interpretar lo que es.»
Tales respuestas no tendrá precedentes. Hace un par de años, en gaviotas de patas amarillas (Larus michahellis), aves marinas coloniales de larga vida que ponen nidadas de tres huevos, los investigadores documentaron un aumento de la metilación global del ADN entre los polluelos en nidadas de laboratorio artificiales que escuchaban llamadas de alarma de gaviotas adultas como embriones, junto con niveles más altos de la hormona del estrés cortisol y menos mitocondrias más pequeñas (indicador de menor producción de energía) en comparación con los controles. También hubo cambios de comportamiento: los polluelos que escuchaban las llamadas desde el interior de sus huevos retrasaban su eclosión, y mientras aún estaban en el huevo, vocalizaban menos y vibraban más, tal vez para compartir información en silencio. Después de la eclosión, estos polluelos también eran más rápidos para agacharse al escuchar la llamada de alarma.
Es importante destacar que estos cambios de desarrollo y comportamiento fueron compartidos por las tres crías, incluso cuando solo dos huevos estuvieron expuestos a las llamadas de alarma durante el experimento, probablemente porque los hermanos se movían dentro de sus huevos y frotaban las conchas entre sí cuando los depredadores estaban cerca. Los coautores del estudio José Noguera y Alberto Velando, ambos ecólogos evolutivos de la Universidad de Vigo en España, dicen que esperaban un cierto nivel de intercambio de información entre los huevos. Pero Velando señala en un correo electrónico al Científico que » la medida en que los pollitos no expuestos mostraron las mismas respuestas que sus hermanos expuestos fue bastante sorprendente.
En un comentario de Ecología y Evolución de la Naturaleza publicado junto con el estudio de la gaviota de patas amarillas, Mariette y su colega de la Universidad Deakin, Katherine Buchanan, escribieron que los hallazgos » sugieren un grado de plasticidad del desarrollo basado en señales sociales prenatales que hasta ahora se habían considerado imposibles. A pesar de que instaron a realizar más estudios para seguir los efectos a largo plazo de estos cambios en el desarrollo, agregaron que el trabajo es «fundamental para redefinir los embriones de aves de sujetos pasivos aislados del mundo exterior, a jugadores bien informados, que responden a diversas señales sociales en su entorno externo».»
Cómo afecta el sonido al desarrollo en mamíferos en gestación
A las 25 semanas de gestación, el desarrollo auditivo en humanos alcanza un nivel en el que los fetos pueden comenzar a responder a estímulos auditivos, lo que significa que la mayoría de los fetos pueden oír mucho antes de nacer durante un período de desarrollo cerebral crítico cuando las conexiones neuronales se establecen por primera vez. De hecho, los bebés nacen capaces de reconocer las voces de su madre, y la exposición al sonido ambiental en el útero se ha relacionado con el desarrollo saludable del cerebro. Incluso hay evidencia provisional de que los niños adoptados internacionalmente dentro de los primeros cinco meses de vida conservan las características de procesamiento del habla de su idioma nativo, incluso si nunca lo han hablado ellos mismos.
Pero si bien es más sencillo estudiar las especies que ponen huevos—que se pueden mover, manipular y medir con relativa facilidad, es más difícil determinar cómo afecta el sonido a los bebés en el útero. La investigación de roedores es una opción. A principios de la década de 2000, un estudio demostró que la exposición de ratas hembra al ruido de la máquina durante una hora al día durante el embarazo causaba impedimentos de crecimiento, disminución de la neurogénesis en el hipocampo y deterioro del aprendizaje espacial en sus crías. Exponerlos a música» cómoda » en el útero, sin embargo, llevó a un aumento de la neurogénesis y las habilidades de aprendizaje espacial, según el estudio.
Otro enfoque es estudiar a los bebés que nacen prematuramente. Aunque una incubadora en la unidad de cuidados intensivos neonatales (UCIN) es muy diferente de un útero, los investigadores pueden medir cómo responden los bebés a su entorno mientras todavía están dentro de las 40 semanas de desarrollo.
Amir Lahav, anteriormente neurocientífico pediátrico en la Escuela de Medicina de Harvard, se dio cuenta de esto en 2007, cuando su entonces esposa dio a luz a gemelos prematuramente a las 25 semanas. «Fui como padre por primera vez, y fui bombardeado, básicamente sorprendido, por la cantidad de ruido . . . las alarmas, los monitores, los cables, los botes de basura y los dispensadores de papel», le dice al científico. Se acercó al jefe de atención neonatal y sugirió un estudio no oficial: Lahav quería grabar la voz de su esposa, transformar el audio para imitar cómo podría sonar en el útero y transmitirlo a sus gemelos. Si bien los resultados fueron preliminares y no incluyeron controles, «el equipo médico se sorprendió de cómo mis hijos se saltaron todas las complicaciones posibles que anticipaban para los bebés que nacieron tan temprano», incluidos problemas respiratorios, sepsis, hemorragia cerebral y muerte.
Basado en ese resultado, Lahav y sus colegas diseñaron otro experimento, esta vez con 40 bebés prematuros. Cuatro veces al día durante un mes, los recién nacidos escuchaban grabaciones amortiguadas y «wombificadas» de las voces y los latidos del corazón de sus madres o el sonido ambiental de una UCIN bulliciosa. Posteriormente, el equipo tomó imágenes del cerebro de los bebés mediante ecografía craneal durante un chequeo médico de rutina. En comparación con los controles, los bebés que escuchaban sonidos maternos tenían cortezas auditivas significativamente más grandes, un área del cerebro involucrada en el desarrollo de la audición y el lenguaje. Los resultados «muestran los beneficios de los sonidos maternos en el cerebro, al menos estructuralmente», dice Lahav, quien finalmente dejó la academia para trabajar como consultora independiente y ayudó a Samsung a desarrollar una aplicación para que las madres transmitan grabaciones de sus voces a los bebés en la UCIN.
La neurocientífica del desarrollo de la Universidad de Ginebra, Petra Hüppi, está investigando cómo los sonidos al principio del desarrollo afectan al cerebro del bebé, específicamente, está estudiando las conexiones entre regiones como la amígdala, el hipocampo y la corteza orbital—frontal. Para ello, utiliza música, que activa múltiples regiones involucradas con el procesamiento auditivo, sensorial y emocional. «La música tiene un efecto particular en los seres humanos . . . eso es distinto de la respuesta al lenguaje y las voces», le dice al científico. «Todavía no se entiende completamente lo que es, pero ciertamente es potente para evocar emociones.»
En 2020, Hüppi se asoció con el galardonado compositor Andreas Vollenweider para crear música para bebés, elegida por bebés. Vollenweider trajo una verdadera orquesta a la UCIN y tocó cada instrumento para los bebés cuando se despertaban, se dormían o estaban activos en sus incubadoras. Basándose en las observaciones visuales de Hüppi y sus colegas y en las mediciones de la frecuencia cardíaca y los movimientos oculares de los bebés, el equipo creó paisajes sonoros de lo que más les gustaba a los bebés, principalmente arpa, flauta de serpiente y campanas.
Hüppi y sus colaboradores dividieron una cohorte de 30 bebés prematuros de la UCIN en dos grupos, la mitad de los cuales escucharon los paisajes sonoros cinco veces a la semana y la mitad de los cuales recibieron el cuidado estándar, y usaron imágenes por resonancia magnética (RM) para comparar su desarrollo cerebral con 15 bebés a término. Al final del experimento, los cerebros de los bebés de la UCIN que escucharon la música coincidían más estrechamente con los de los bebés nacidos a término que los cerebros de los controles prematuros: la materia blanca de los bebés expuestos a la música estaba más desarrollada, sus amigdalas eran más grandes y las conexiones entre las regiones del cerebro que procesan los estímulos acústicos y emocionales eran más fuertes.
El entorno de la UCIN, tanto Lahav como Hüppi están de acuerdo, justifica un estudio adicional porque el sonido podría explicar en parte por qué los niños que nacieron prematuramente tienen una mayor incidencia de problemas relacionados con el comportamiento o la atención, como el TDAH, el autismo, la agresión o la ansiedad. Para los bebés de la UCIN que pasan semanas enteras en una incubadora, «la estimulación primaria es el ruido», dice Lahav. Como resultado, agrega, «el cerebro aprende que el ruido es lo más importante en la vida», posiblemente haciendo más difícil desconectar el ruido de fondo y enfocarse en la tarea en cuestión.