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Vögel haben ein reichhaltiges Gesangsrepertoire, mit dem sie mit Gleichaltrigen kommunizieren, aber die Verhaltensökologin Mylene Mariette interessiert sich mehr für die Anrufe, die sie machen, wenn sie scheinbar allein sind.

Während ihrer Arbeit als Forscherin an der Deakin University in Australien hatte Mariette Mikrofone in die Nester gefangener Zebrafinken (Taeniopygia guttata) gepflanzt, um zu untersuchen, wie männlich-weibliche Paare ihre Erziehungsbemühungen koordinieren. Eines Tages im Jahr 2014 bemerkte sie, dass „manchmal ein Elternteil einen ganz anderen Ruf hervorrief, als er selbst brütete“, erinnert sich Mariette, was sie dazu veranlasste, sich zu fragen, „ob es mit den Embryonen kommunizierte, weil sie das einzige Publikum waren dort.“

Wir wissen viel darüber, was passiert, bevor die Eier gelegt werden und wann sie schlüpfen, aber in der Mitte ist eigentlich nicht viel bekannt.

– Fabien Aubret, Nationales Zentrum für wissenschaftliche Forschung

Der Schrei, den sie hörte — eine Form des stimmlichen Keuchens — ist einer, den Finken erzeugen, wenn die Temperaturen steigen, und während weitere Beobachtungen zeigten, dass sie manchmal diesen Hitzeschrei erzeugen, wenn sie alleine oder in der Nähe anderer Erwachsener sind, wird er meistens in Gegenwart von Eiern erzeugt, insbesondere solchen, die fast schlüpfen können. Und die sich entwickelnden Küken reagieren: die Experimente ergaben, dass Küken, die den Ruf vor dem Schlüpfen hörten, langsamer wuchsen, möglicherweise um den durch hohe Temperaturen verursachten oxidativen Stress zu reduzieren oder die Wärmeableitung von ihren kleineren Körpern zu maximieren. Darüber hinaus suchten hitzerufexponierte Vögel als Erwachsene heißere Nester, produzierten während ihrer ersten Brutzeit mehr Jungvögel und waren für das Ausprobieren neuer Nahrungsmittel zugänglicher als Kontrollen, die den Hitzeruf als Embryonen nicht hörten, aber ansonsten unter den gleichen heißen Bedingungen aufgezogen wurden. Insbesondere männliche Finken lernten ein vielfältigeres Repertoire an Rufen, was ihren Fortpflanzungserfolg erhöhte.

© LAURIE O’KEEFE

Siehe vollständige Infografik: WEB

Mariette ist sich nicht sicher, ob die Vogeleltern den Anruf absichtlich getätigt haben, um mit ihren Jungen zu kommunizieren, oder ob die Küken belauscht wurden, und sie stellt fest, dass es üblich ist, dass ein bestehendes Verhalten, wie stimmliches Keuchen (das Wärme ableitet), für einen anderen Zweck wie die Kommunikation kooptiert wird. Unabhängig davon, wie es sich entwickelt hat, kommt der Informationsaustausch wahrscheinlich allen zugute, sagt sie. Küken, die als Embryonen Hitze ausgesetzt waren, bettelten weniger, wenn auch intensiver, als Kontrollküken, wenn sie in heißen Nestern aufgezogen wurden, fand ihre Gruppe, vielleicht weil Betteln energetisch teuer ist. „Wenn sie den Fähigkeiten ihrer Eltern entsprechen, verschwenden sie nicht ihre eigenen Anstrengungen und betteln mehr, als sich die Eltern leisten können“, sagt Mariette.

Siehe „Slideshow: Wie tierische Embryonen die Außenwelt belauschen“

Mariette und ihre Kollegen bezeichneten das Phänomen, dass Embryonen externe Geräusche oder andere Schwingungen wahrnehmen und darauf reagieren, als „akustische Entwicklungsprogrammierung“, und sie haben es seitdem in mehreren Artikeln beschrieben, darunter eine kürzlich erschienene Rezension. Als Mariette anfing, nach anderen Beispielen zu suchen, Sie fand sie bei Eiablagearten – bei Vögeln, Reptilien, Amphibien, und Insekten — und fand später auch Beweise beim Menschen. Während die Forscher in diesen Studien nicht immer die pränatale Kommunikation entdecken wollten, stützen ihre Ergebnisse die Idee, dass Embryonen, anstatt in der Sicherheit des Eies oder der Gebärmutter zu schlummern, sich ständig auf auditive Reize einstellen, die ihren Entwicklungsweg beeinflussen.

Diese Reize kommen in Form von Anrufen, anderen Geräuschen und physischen Schwingungen. Die Informationen können von Eltern stammen, Geschwister, oder potenzielle Raubtiere. Forscher decken nun die spezifischen Mechanismen hinter den resultierenden Entwicklungsverschiebungen bei eigebundenen Embryonen sowie die potenziellen Vorteile auf, während Studien an Nagetieren und Menschen aufklären, wie Schall die Gehirnentwicklung und sogar den Spracherwerb bei Säugetierembryonen beeinflusst, die im Mutterleib schwanger sind. (Siehe „Wie Schall die Entwicklung bei trächtigen Säugetieren beeinflusst“ am Ende der Seite.)

„Die Fähigkeit von Embryonen, Schall und Vibration wahrzunehmen, könnte uralt sein, aber die Art und Weise, wie sie verwendet wird, entwickelt sich bei jeder Art unabhängig von ihren Vorteilen“, sagt Mariette, die jetzt an der Biologischen Station Doñana in Spanien arbeitet, dem Wissenschaftler. „Als wir alles zusammenstellten, stellten wir fest, dass es sehr häufig vorkommt.“

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Vorbereitung auf das Leben von außen

In einigen der einfachsten Beispiele für akustische Entwicklungsprogrammierung können Embryonen Ton verwenden, um ihr Schlüpfen zu synchronisieren. Schildkröten und Krokodile, die ihre Eier in sandigen Nestern unter der Erde vergraben, tun dies, um Raubtiere zu überwältigen. Die Reptilienembryonen rufen sich gegenseitig an und beginnen, wenn der Chor ein Crescendo erreicht, ihren verrückten Schuss, um ihren Eiern zu entkommen, auf die Sandoberfläche aufzusteigen und ins Wasser zu huschen.

Embryonen des Stinkwanzens Halyomorpha halys hören auch auf ihre Artgenossen, aber in ihrem Fall liegt das daran, dass sie selbst die Raubtiere sind. Das Schlüpfen erzeugt einen explosiven Riss, der dazu führt, dass alle Jungen auftauchen, damit die letzten nicht von ihren älteren Verwandten gefressen werden. Und Kupplungen des Burrower-Käfers Adomerus rotundus und des Schildkäfers Parastrachia japonensis schlüpfen jeweils gemeinsam als Reaktion auf mütterliche Schwingungen, um sich teilweise vor Geschwisterkannibalismus zu schützen. Im Fall des Schildkäfers treten alle Larven gleichzeitig auf, um den sofortigen Kannibalismus zu begrenzen, während im Burrower-Käfer das höchste Risiko nicht unmittelbar nach dem Schlüpfen, sondern nach der ersten Häutung besteht, wenn ältere Nymphen weich und anfälliger sind, von jüngeren, kleineren Geschwistern angegriffen zu werden. Gleichzeitiges Schlüpfen kann auch P helfen. japonensis-Mütter schützen und füttern ihre Jungen effizienter, da sich die Larven im gleichen Entwicklungsstadium befinden.

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Tierembryonen können auch Geräusche verwenden, um auf das variable Risiko der Prädation durch andere Arten zu reagieren. Milben zum Beispiel verzögern das Schlüpfen um Stunden, wenn sie die Vibrationen verschiedener Arten von Raubmilben spüren, die vorbeigehen oder tatsächlich angreifen, fanden der Entomologe der Universität Kyoto, Shuichi Yano und Kollegen, heraus, da sie in ihren harten Eiern sicherer sind als als gefährdete Larven. Vibration „bietet einen direkten Kanal für die Informationsübertragung aus der Umwelt“, schreibt Yano in einer E-Mail an den Wissenschaftler.

Glasfrösche (Familie Centrolenidae), die ihre Eier in Büscheln auf den Unterseiten der überhängenden Teiche in den neotropischen Regenwäldern Panamas ablegen, gehen noch einen Schritt weiter. Sie können das Schlüpfen verzögern, wenn sie ein Raubtier in der Nähe spüren — ihre Embryonalperiode von etwa 7 auf bis zu 21 Tage verdoppeln oder sogar verdreifachen — oder sie können angesichts eines Angriffs spontan schlüpfen, um zu entkommen, noch bevor sie vollständig entwickelt sind. Diese Schlupfplastizität ist praktisch, sagt der Organisationsbiologe Jesse Delia, da anscheinend alles diese Frösche essen möchte. Während seiner Doktorarbeit an der Boston University dokumentierte er Raubversuche an fünf Froscharten durch Schlangen, Spinnen, Heuschrecken und Ameisen.

Embryonen scheinen Freund von Feind zu unterscheiden, sagt Delia, jetzt Postdoc am American Museum of Natural History, aber er ist sich nicht sicher, wie genau. „Es gibt eindeutig eine gewisse Fähigkeit, zwischen Eltern und gefährlichen Hinweisen zu unterscheiden“, sagt er und fügt hinzu, dass sich die nicht geschlüpften Frösche vielleicht an die Geräusche ihres Vaters gewöhnen, wenn er sich paart, Raubtiere konfrontiert und die Eier pflegt. Wenn ein Signal, wahrscheinlich eine Vibration, von der Norm abweicht, werden die Embryonen in Alarmbereitschaft versetzt, spekuliert Delia, und Anzeichen einer Gefahr lösen eine Anpassung der Schlüpfzeit aus.

COHEN ET AL., J VERWENDBAR BIS: BIOL, 2016

Solche Anpassungen können jedoch mit einem Kompromiss einhergehen. In Delias Forschung waren Kaulquappen, die früh geschlüpft waren, weniger effiziente Schwimmer und neigten dazu, von Raubfischen abgeholt zu werden. Im Jahr 2014 fand Fabien Aubret, ein Evolutionsbiologe am französischen Nationalen Zentrum für wissenschaftliche Forschung, Hinweise auf einen ähnlichen Kompromiss bei frisch geschlüpften Viperinen-Wasserschlangen (Natrix maura), die oft synchron aus ihren Eiern austreten mit anderen Kupplungen unterschiedlichen Alters, die in demselben hohlen Baumstamm oder einer anderen Höhle liegen. Mit Hilfe von Infrarot-Technologie aus der Geflügelindustrie entlehnt, überwacht Aubret die Herzfrequenz von 77 Eiern, die er in künstlichen Kupplungen von zwei Sätzen von Eiern aufgezogen hatte, die im Alter von sechs Tagen unterschieden. Er fand heraus, dass die Schlangen die Herzschläge ihrer Nachbarn spüren und ihre eigenen entsprechend verschieben können: Jüngere Schlangenembryonen hatten schnellere Herzfrequenzen als isoliert aufgezogene Kontrollen, was wiederum ihren Stoffwechsel erhöhte. Darüber hinaus, sagt Aubret, schliefen die jüngeren Schlangen nicht, wenn die Stoffwechselraten typischerweise sinken, was ihre Reifung beschleunigte, so dass sie mit den älteren Eiern schlüpfen konnten. Sobald sie geschlüpft waren, waren die jüngeren Schlangen jedoch kürzer und schwammen weniger effizient als die Kontrollen.

Während Aubret seitdem verschiedene Arten studiert und anderen Fragen nachgegangen ist, hat ihn die Veröffentlichung weiterer Forschungen zur pränatalen Kommunikation dazu veranlasst, zu den Schlangen zurückzukehren. Für den Moment, sagt er dem Wissenschaftler, ist er gespannt, welche anderen Beispiele Forscher auftauchen und was sie darüber lernen, wie und warum Embryonen auf äußere Signale reagieren. „Ich habe immer gedacht, dass die Inkubationszeit in jedem eierlegenden Organismus eine Blackbox ist“, sagt er. „Wir wissen viel darüber, was passiert, bevor die Eier gelegt werden und wann sie schlüpfen, aber in der Mitte ist dort eigentlich nicht viel bekannt.“

Mechanismen aufspüren

Um das „Wie“der akustischen Entwicklungsprogrammierung besser anzugehen, hat Mariettes Zebrafink-Team kürzlich ein neues Mitglied gewonnen, als Julia George, eine Neurobiologin an der Clemson University, 2020 hinzukam, um den Verhaltensergebnissen ein genetisches Auge zu verleihen. „Unsere Hypothese ist, dass es zwei Phasen für die Neuprogrammierung der Entwicklung gibt“, sagt sie. „Zuerst würde es die erste Reaktion geben, wie die Vögel auf den Reiz des Hitzerufs reagieren. . . . Und dann ist der zweite Teil, wie Sie von dieser akuten Reaktion zu hartnäckigeren Veränderungen übergehen, die die Entwicklung der Vögel beeinflussen, so dass sie beim Wachsen hitzetoleranter werden.“

Während die Arbeit noch nicht veröffentlicht ist, sagt George, dass das Team derzeit die RNA-Expression und DNA-Methylierung im Gehirngewebe von nicht geschlüpften Küken analysiert, um die Entwicklungsreaktionen der Embryonen sowohl auf kurzfristige als auch auf chronische Hitzeexposition zu messen. In ihren vorläufigen Ergebnissen scheint wiederholte Exposition etwas auszulösen, sagt sie. „Ich habe ein Signal, von dem ich denke, dass es sich zwischen den hitzerufexponierten Tieren und den Tieren, die Kontrollrufen ausgesetzt sind, wirklich unterscheidet. Ich bin begeistert, dass es diesen Unterschied gibt . . . aber ich kann noch nicht wirklich interpretieren, was es ist.“

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Siehe vollständige Infografik: WEB

Solche Antworten wären nicht beispiellos. Vor ein paar Jahren dokumentierten Forscher bei gelbbeinigen Möwen (Larus michahellis) – langlebigen, kolonialen Seevögeln, die drei Eier legen — eine erhöhte globale DNA-Methylierung bei Küken in künstlichen Laborkupplungen, die als Embryonen Alarmrufe von erwachsenen Möwen hörten, zusammen mit höheren Spiegeln des Stresshormons Cortisol und weniger, kleineren Mitochondrien (Hinweis auf eine geringere Energieproduktion) im Vergleich zu Kontrollen. Es gab auch Verhaltensänderungen: küken, die die Rufe aus ihren Eiern hörten, verzögerten ihr Schlüpfen, und während sie noch im Ei waren, stimmten sie weniger und vibrierten mehr, vielleicht um Informationen leise auszutauschen. Nach dem Schlüpfen hockten sich diese Küken auch schneller, als sie den Alarmruf hörten.

Wichtig ist, dass diese Entwicklungs- und Verhaltensänderungen von allen drei Jungtieren geteilt wurden, selbst wenn nur zwei Eier während des Experiments den Alarmrufen ausgesetzt waren, wahrscheinlich weil sich die Geschwister in ihren Eiern bewegten und die Schalen aneinander rieben, wenn Raubtiere in der Nähe waren. Die Koautoren der Studie, Jose Noguera und Alberto Velando, beide Evolutionsökologen an der Universität von Vigo in Spanien, sagen, dass sie ein gewisses Maß an Informationshandel zwischen den Eiern erwarteten. Aber Velando stellt in einer E-Mail an den Wissenschaftler fest, dass „das Ausmaß, in dem die nicht exponierten Küken die gleichen Reaktionen zeigten wie ihre exponierten Geschwister, ziemlich überraschend war.“

In einem Nature Ecology and Evolution Commentary, der zusammen mit der Yellow-legged gull Study veröffentlicht wurde, schrieben Mariette und ihre Kollegin Katherine Buchanan von der Deakin University, dass die Ergebnisse „auf einen Grad an Entwicklungsplastizität hindeuten, der auf pränatalen sozialen Hinweisen basiert, die bisher für unmöglich gehalten wurden.“ Auch wenn sie weitere Studien drängten, um die langfristigen Auswirkungen dieser Entwicklungsveränderungen zu verfolgen, fügten sie hinzu, dass die Arbeit „entscheidend für die Neudefinition von Vogelembryonen von passiven, von der Außenwelt isolierten Subjekten zu gut informierten Akteuren ist, die auf verschiedene soziale Signale in ihrer äußeren Umgebung reagieren.“

Wie Schall die Entwicklung bei trächtigen Säugetieren beeinflusst

In der 25. Schwangerschaftswoche erreicht die auditive Entwicklung beim Menschen ein Niveau, auf dem Feten auf auditive Reize reagieren können, was bedeutet, dass die meisten Feten während einer kritischen Phase der Gehirnentwicklung, in der neuronale Verbindungen hergestellt werden, lange vor ihrer Geburt hören können. In der Tat werden Babys geboren, die in der Lage sind, die Stimmen ihrer Mutter zu erkennen, und die Exposition gegenüber Umgebungsgeräuschen in der Gebärmutter wurde mit einer gesunden Gehirnentwicklung in Verbindung gebracht. Es gibt sogar vorläufige Beweise dafür, dass Kinder, die in den ersten fünf Lebensmonaten international adoptiert wurden, die Sprachverarbeitungsfunktionen ihrer Muttersprache beibehalten, auch wenn sie sie selbst noch nie gesprochen haben.

Aber während es einfacher ist, Arten zu untersuchen, die Eier legen — die relativ leicht bewegt, manipuliert und gemessen werden können —, ist es schwieriger zu bestimmen, wie sich Geräusche auf Babys im Mutterleib auswirken. Nagetierforschung ist eine Option. In den frühen 2000er Jahren zeigte eine Studie, dass die Exposition weiblicher Ratten gegenüber Maschinenlärm für eine Stunde pro Tag während der Schwangerschaft Wachstumshemmnisse, verminderte Neurogenese im Hippocampus und beeinträchtigtes räumliches Lernen in ihren Welpen verursachte. Sie „bequemer“ Musik in utero auszusetzen, führte jedoch zu einer erhöhten Neurogenese und räumlichen Lernfähigkeiten, so die Studie.

Ein anderer Ansatz besteht darin, Frühgeborene zu untersuchen. Obwohl sich ein Inkubator auf der Neugeborenen-Intensivstation (NICU) stark von einem Mutterleib unterscheidet, können Forscher messen, wie Babys auf ihre Umgebung reagieren, während sie sich noch in ihren 40 Entwicklungswochen befinden.

Amir Lahav, ehemals pädiatrischer Neurowissenschaftler an der Harvard Medical School, kam 2007 zu dieser Erkenntnis, als seine damalige Frau mit 25 Wochen vorzeitig Zwillinge zur Welt brachte. „Ich ging als Eltern zum ersten Mal, und ich war bombardiert, im Grunde schockiert, durch die Menge an Lärm, durch . . . die Alarme und Monitore und Drähte und Mülleimer und Papierspender „, erzählt er dem Wissenschaftler. Er wandte sich an den Leiter der Neugeborenenversorgung und schlug eine inoffizielle Studie vor — Lahav wollte die Stimme seiner Frau aufnehmen, das Audio so umwandeln, dass es nachahmt, wie es in utero klingen könnte, und es seinen Zwillingen vorspielen. Während die Ergebnisse vorläufig waren und keine Kontrollen enthielten, „war das medizinische Team erstaunt, wie meine Kinder jede mögliche Komplikation übersprungen haben, die sie für so früh geborene Babys erwarten würden“, einschließlich Atemproblemen, Sepsis, Gehirnblutungen und Tod.

Forscher verwenden MRTs, um zu untersuchen, wie sich Schall auf die Gehirnentwicklung von Frühgeborenen auswirkt.
STEPHANE SIZONENKO

Basierend auf diesem Ergebnis entwarfen Lahav und seine Kollegen ein weiteres Experiment, diesmal mit 40 Frühgeborenen. Viermal pro Tag für einen Monat hörten Neugeborene entweder gedämpfte, „wombifizierte“ Aufnahmen der Stimmen und Herzschläge ihrer Mütter oder das Umgebungsgeräusch einer geschäftigen Intensivstation. Danach bildete das Team die Gehirne der Säuglinge während eines routinemäßigen Gesundheitschecks mit Schädelsonographie ab. Im Vergleich zu den Kontrollen hatten die Babys, die mütterliche Geräusche hörten, signifikant größere auditorische Cortexe, einen Bereich des Gehirns, der an der Hör- und Sprachentwicklung beteiligt ist. Die Ergebnisse „zeigen die Vorteile von mütterlichen Geräuschen auf das Gehirn, zumindest strukturell“, sagt Lahav, der schließlich die Wissenschaft verließ, um als unabhängiger Berater zu arbeiten, und Samsung half, eine App für Mütter zu entwickeln, um Aufnahmen ihrer Stimmen an Babys auf der Intensivstation zu streamen.

Petra Hüppi, Entwicklungsneurowissenschaftlerin an der Universität Genf, untersucht, wie sich Geräusche in der frühen Entwicklung auf das Säuglingsgehirn auswirken — insbesondere untersucht sie Verbindungen zwischen Regionen wie der Amygdala, dem Hippocampus und dem orbito-frontalen Kortex. Dazu verwendet sie Musik, die mehrere Regionen aktiviert, die an der auditiven, sensorischen und emotionalen Verarbeitung beteiligt sind. „Musik hat eine besondere Wirkung auf den Menschen . . . das unterscheidet sich von der Reaktion auf Sprache und Stimmen „, sagt sie der Wissenschaftlerin. „Es ist immer noch nicht vollständig verstanden, was es ist, aber es ist sicherlich stark darin, Emotionen hervorzurufen.“

Im Jahr 2020 arbeitete Hüppi mit dem preisgekrönten Komponisten Andreas Vollenweider zusammen, um Musik für Babys zu kreieren, die von Babys ausgewählt wurde. Vollenweider brachte ein wahres Orchester auf die Intensivstation und spielte jedes Instrument für die Säuglinge, wenn sie aufwachten, einschliefen oder in ihren Inkubatoren aktiv waren. Basierend auf visuellen Beobachtungen von Hüppi und ihren Kollegen und Messungen der Herzfrequenz und Augenbewegungen der Babys erstellte das Team Klanglandschaften dessen, was den Säuglingen am besten gefiel — vor allem Harfe, Schlangenflöte und Glocken.

Hüppi und ihre Mitarbeiter teilten dann eine Kohorte von 30 Frühgeborenen auf der Intensivstation in zwei Gruppen auf, von denen die Hälfte die Klanglandschaften fünfmal pro Woche hörte und die Hälfte die Standardversorgung erhielt, und verglichen ihre Gehirnentwicklung mit Magnetresonanztomographie (MRT) mit 15 Vollzeitbabys. Am Ende des Experiments stimmten die Gehirne von NICU-Babys, die die Musik hörten, enger mit denen von Babys überein, die zur vollen Laufzeit geboren wurden, als die Gehirne der Frühgeborenen: Die weiße Substanz der musikexponierten Babys war vollständiger entwickelt, ihre Amygdalas waren größer und die Verbindungen zwischen Regionen im Gehirn, die akustische und emotionale Reize verarbeiten, waren stärker.

Die NICU-Umgebung, sind sich Lahav und Hüppi einig, rechtfertigt weitere Studien, da sie teilweise erklären könnte, warum Kinder, die vorzeitig geboren wurden, eine höhere Inzidenz von verhaltens- oder aufmerksamkeitsbezogenen Problemen wie ADHS, Autismus, Aggression oder Angst haben. Für NICU-Babys, die wochenlang in einem Inkubator verbringen, „ist die primäre Stimulation Lärm“, sagt Lahav. Infolgedessen, fügt er hinzu, „lernt das Gehirn, dass Lärm das Wichtigste im Leben ist“, was es möglicherweise schwieriger macht, Hintergrundgeräusche auszuschalten und sich auf die anstehende Aufgabe zu konzentrieren.

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